viernes, febrero 26, 2021

Automedicación animal (entrevista a Michael Huffman)

 Interview in Spanish; English, below.


En una orilla del lago Tanganica (en Tanzania) vive el pueblo Tongwe. Cuenta la leyenda que hace mucho tiempo pasaron por una terrible crisis, por un brote de cólera. Eran cada vez más los enfermos, y ya comenzaban a contarse los muertos. Un día, un cazador se adentró en el bosque buscando alimento para su familia, y allí encontró distraído a un potamóquero (el equivalente a un jabalí africano). Cuando se disponía a matarlo por sorpresa, se dio cuenta de que el animal estaba enfermo. El potamóquero estaba débil, de movía lentamente y tenía un evidente problema de diarrea. El cazador no podía llevar un animal enfermo a su familia, así que decidió seguirlo y estudiarlo. Al día siguiente encontró al jabalí masticando las raíces de dos plantas, likibanga y kaselenje. Decidió probarlas y descubrió que eran muy amargas. Al continuar con su observación del animal, el cazador pudo ver como este mejoraba visiblemente después de masticar aquellas raíces. Decidió llevarlas a su pueblo y probar con ellas. Desde aquel entonces, las raíces de likibanga y kaselenje, se machacan en agua y se toman para combatir la sintomatología del cólera. 

Esta historia se relata en "Huffman, M.A. (2007) Animals as a source of medicinal wisdom in indigenous societies. Encyclopedia of Human-Animal Relationships Vol. 2. (ed) Marc Bekoff (2007)"

Linda tragando una hoja entera de Aspilia (Foto de M. Huffman)

Cuando pensamos en los vegetales que consumen los chimpancés, solemos pensar en fruta, quizás en semillas, pero rara vez los imaginamos seleccionando hojas o tallos. Mucho más raro es pensar que puedan estar seleccionando las especies correctas de plantas por sus propiedades medicinales. La realidad es que, de los 172 tipos de plantas que consumen los chimpancés de Mahale (Tanzania), un 22% son especies de plantas que los humanos usamos en África por sus propiedades medicinales. Chimpancés y humanos se automedican seleccionando las mismas plantas del bosque. 

Descubrir esto suele suponer una sorpresa enorme, y la reacción típica suele ser pensar que los chimpancés de Mahale deben ser especiales. Deben ser más parecidos a nosotros que el resto. Pero no lo son. Conocemos muchas culturas chimpancés, repartidas por África de este a oeste, cada una con sus particularidades y sus tradiciones. Pero este no es un comportamiento exclusivo de esta población, ni siquiera lo es de los chimpancés. 

Solemos pensar que los humanos somos radicalmente diferentes, del mismo modo que solemos creer que nuestra cultura es la única capaz de descubrir cosas como esta. Pero tampoco es cierto. 

La automedicación es común en la naturaleza, y lo es a un nivel que es difícil de describir (como descubriréis más adelante en el texto). Los humanos no lo estamos descubriendo ahora, lo estamos redescubriendo. Probablemente llevamos aprendiendo el uso de plantas medicinales por observación de otras especies desde el principio de los tiempos. No era difícil darse cuenta de ello, es que no estábamos mirando. 

Como con el uso de herramientas (que ahora sabemos que se extiende hasta a los peces o los insectos), cuando Jane Goodall asombró al mundo con el descubrimiento de chimpancés pescando termitas, lo hizo porque estábamos mirando a los chimpancés (aunque estos son excepcionalmente buenos en ello). Mirábamos a los chimpancés porque son nuestros parientes más cercanos (junto con los bonobos), y quizás solo esperaríamos encontrar algo así en ellos. Con el uso de plantas medicinales, como con muchas otras características o costumbres que una vez creímos exclusivas del ser humano, ha ocurrido algo similar. Primero descubrimos que los chimpancés pueden hacerlo, después lo extendemos a los primates, y finalmente descubrimos que es un fenómeno ampliamente extendido en la naturaleza. 

Trate el lector de imaginar la vida, no como un conjunto de especies separadas, sino como un único fenómeno fisicoquímico donde se comparten muchas sustancias comunes. Cada organismo no tiene por qué verse limitado a regularse con los productos de su propio metabolismo. El mundo natural es un supermercado, pero también una farmacia. 

Michael Huffman

Probablemente todas las especies están adaptadas a la automedicación, aunque unas requieren más de la experimentación y del aprendizaje social (como es el caso de los grandes simios, entre los que nos incluimos), y otras menos (como son los insectos). Descubrir la automedicación en otras especies es descubrir otros mundos, pero también poner en perspectiva y redescubrir el nuestro. 

Para profundizar en esto hemos querido entrevistar a Michael Huffman, profesor e investigador del Primate Research Institute de la Universidad de Kioto (Japón), y pionero como ningún otro en el estudio del uso de plantas medicinales en otras especies. 

Este es un tema maravilloso, y con tantas caras que es imposible de abarcar en esta corta introducción. Engloba desde las tradiciones y leyendas más remotas de las distintas culturas humanas, hasta las insondables mentes de otras especies animales (desde los chimpancés a las hormigas). Mike ha sido muy generoso en sus respuestas y os animo encarecidamente a que leáis la entrevista.

Web personal de Mike (link).

1- En apenas unas décadas, hemos pasado de sorprendernos por la posibilidad de que los chimpancés pudiesen estar tragando hojas enteras para la eliminación de parásitos intestinales, a normalizar la idea de que nuestros gatos restrieguen su cara con el catnip para espantar los mosquitos. Nos encantaría que nos describiese cómo comenzó esta área de la ciencia y dónde nos encontramos hoy en día. ¿Cómo ha cambiado nuestra visión del mundo?

            La primera publicación sobre la automedicación de los animales de la que tuve conocimiento (como estudiante de posgrado en la Universidad de Kyoto; Laboratorio de Evolución Humana) es de principios de la década de 1980, acerca de cómo los mamíferos podrían estar beneficiándose de los compuestos secundarios de las plantas como medicina, y no simplemente aprendiendo a evitarlos. Esto proviene de un capítulo de un libro escrito por el ecólogo Daniel H. Janzen (1978) titulado 'Complications in interpreting the chemical defense of trees against tropical arboreal plant-eating vertebrates' en el que cita algunos ejemplos de animales que ingieren plantas con un valor potencial medicinal basándose en el conocimiento indígena y en el comportamiento de los animales, pero la automedicación en sí no era el foco principal de ese trabajo.

           En 1983, Richard Wrangham (Universidad de Harvard) y el difunto Toshisada Nishida (Universidad de Kyoto) citaron a Janzen en su artículo sobre un comportamiento alimentario inusual de los chimpancés en Tanzania, lo llamaron "tragar hojas". Fue la colaboración entre Wrangham, Nishida y el fitoquímico Eloy Rodriquez (1985) la que introdujo el nombre de zoofarmacognosia en el mundo; el artículo que quizás dio el pistoletazo de salida oficial al estudio de la automedicación de los primates. Creó bastante interés en la prensa, pero desgraciadamente, en el trasfondo, crecían las dudas sobre sus afirmaciones acerca de las posibles propiedades antibióticas de las hojas de Aspilia spp. ingeridas por los chimpancés de Gombe y Mahale sobre los que informaban.

           El problema fue que la extracción de la tiarubrina A, un potente antibiótico que se sabía que estaba presente en 2 especies de Aspilia, no pudo ser replicada por el laboratorio de Neil Towers (Departamento de Botánica, Universidad de Colombia Británica), un grupo independiente (donde Rodriquez había sido post doc) que había obtenido recientemente una patente sobre las propiedades antibióticas de las tiarubrinas aisladas de las hojas y raíces de Abrosia chamissonis, Eriophyllum lanatum y Chaenactis douglassi, tres especies norteamericanas no relacionadas con Aspilia. Algo que aún no sabían, era que la bioactividad citada en el artículo de 1985 de Aspilia como medicina para los chimpancés, eran en realidad los resultados de las pruebas de bioactividad reportadas por el grupo de Towers de las tiarubrinas que extrajeron de las especies canadienses; no de los compuestos supuestamente presentes en las hojas de Aspilia.

           Por otro lado, el interés por la zoofarmacognosia de los chimpancés estaba disminuyendo porque aún no se habían publicado estudios de campo específicamente diseñados y realizados para revelar la función de ese comportamiento de tragar hojas por parte de los chimpancés en la naturaleza; se basaba sobre todo en conjeturas a partir de las observaciones del acto de tragar hojas (no del resultado) y en pruebas indirectas de los registros de alimentación y de heces recogidas previamente con otros fines que se limitaban a señalar la presencia/ausencia de hojas enteras en las heces.

           Comencé mi trabajo sobre la automedicación de forma bastante inesperada en 1987 con la observación de la masticación de la médula amarga de Vernonia amygdalina en un chimpancé claramente enfermo en Mahale, el lugar de estudio en Tanzania establecido por Nishida y sus colegas en 1965, donde él había observado la ingestión de hojas. Publiqué este primer artículo junto con mi ayudante de campo (explorador de caza del Parque Nacional y curandero tradicional de la tribu local Tongwe) Mohamedi Seif (1989). Este fue el primer estudio de una especie animal que demostraba la existencia de una enfermedad y la recuperación de los síntomas de la misma tras el consumo de una planta con propiedades medicinales conocidas y utilizadas en el tratamiento de los mismos síntomas (por los Tongwe y en otros lugares de África), cuyas propiedades químicas eran bien conocidas y cuya eficacia había sido demostrada farmacológicamente contra las enfermedades en los seres humanos, que tenían síntomas coincididentes con los documentados en este chimpancé enfermo.

      Mohamedi y Mike, esperando a los chimpancés mientras dicutían acerca de plantas medicinales

           Tras regresar a Kioto del campo, en diciembre de 1987, empecé a hablar con especialistas en medicina tropical del Instituto Pasteur-Kioto. Comencé a sospechar que algún tipo de infección parasitaria estaba detrás de los síntomas que observábamos. También había traído conmigo muestras secas de Vernonia amygdalina para intentar encontrar a alguien que hiciera el análisis químico de la planta. Por recomendación de mi asesor, el difunto Junichiro Itani (Universidad de Kioto), me puse en contacto con los químicos de productos vegetales naturales Koshimizu y Ohigashi (Facultad de Agricultura) y con sus estudiantes, que trabajaban a sólo tres minutos de distancia a pie del laboratorio donde yo estudiaba. El destino quiso que trataran de conseguir muestras de Vernonia amygdalina de Camerún como parte de sus investigaciones sobre la función neutriceutica de los alimentos tradicionales de todo el mundo. Ampliamente conocida como “hoja amarga”, y cocinada mezclando las hojas con carne o plátanos en África occidental, se pensaba que tenía importantes propiedades anticancerígenas. Los análisis iniciales fueron casi inmediatos ¡Era una combinación perfecta!

           A partir de mi observación con Mohamedi, desarrollé un protocolo, consultando con expertos en diferentes campos, para investigar la ecología de los huéspedes de los primates y otros métodos para monitorizar de forma no invasiva la salud y sus cambio en el tiempo. Una de estas herramientas fueron las correlaciones fractales de largo alcance, una técnica desarrollada por 'Inma' CL Alados (Instituto Piernaico de Ecología (CSIC), Zaragoza) para detectar irregularidades a pequeña escala en el comportamiento que diagnostican la mala salud (Alados y Huffman 2000).

           Puse en práctica estas herramientas a partir de julio de 1989 en Mahale. Gracias a los esfuerzos y consejos de los colegas estábamos ya preparados, cuando Mohamedi y yo documentamos de cerca un segundo caso de masticación de médula amarga en 1991 (Huffman et al. 1993). Pudimos demostrar un efecto antiparasitario midiendo un descenso significativo de la carga parasitaria del gusano nodular Oesophagostomum stephanostomum (nematodo parásito), durante un periodo de 20 horas (en comparación con un aumento de los niveles en varios individuos de control sanos observados en condiciones similares en la misma estación); corroborando una posible enfermedad relacionada con el parásito junto con la recuperación de la resistencia, el apetito y las alteraciones intestinales verificadas desde el punto de vista del comportamiento, como hicimos en el primer estudio. A partir de estos dos estudios pude establecer una metodología y un proceso de múltiples pasos para identificar futuros casos de automedicación en cualquier especie animal.

           Koshimizu, Ohigashi y varios de sus colegas y estudiantes de posgrado se unieron al equipo, viniendo a Mahale para recoger más Vernonia, y para evaluar las propiedades fitoquímicas y farmacológicas de otras especies de plantas medicinales sospechosas de ser usadas por los chimpancés. A partir de la médula, la corteza, las raíces y las hojas de Vernonia amygdalina, el equipo descubrió 13 nuevos compuestos; era una clase de compuestos, hasta entonces desconocida, que denominaron "glucósidos esteroides". Para que nos ayudaran en los ensayos de farmacognosis, nos pusimos en contacto con un par de grupos de especialistas en farmacognosia y parasitología (Guy Balansard, Riad Elias, Pierre Timon-David, Florence Delmas: Faculté de Pharmacie, Université D' Aix-Marseille II) y protozoología médica (J David Phillipson, Geoffery C Kirby, David Allen, Colin W Wright, David C Warhurst: Escuela de Farmacia, Universidad de Londres). A partir de ahí pudimos demostrar una importante actividad in vivo de algunos de los compuestos contra las principales enfermedades parasitarias tropicales, como la esquistosomiasis, la disentería amebiana, la malaria y la leishmaniasis (Ohigashi et al. 1994).

           A partir de algunas de las muestras recogidas de la misma planta en el momento en que fue ingerida por el segundo chimpancé enfermo, también pudimos estimar la dosis de los compuestos biológicamente más activos y abundantes presentes en la médula de la Vernonia amygdalina. Lo comparamos con la dosis de las hojas que Mohamedi daría a un paciente humano con los mismos síntomas (malestar estomacal, malestar general, infección parasitaria, falta de apetito). Las dosis resultaron ser comparables.

           La siguiente tarea que emprendí fue echar un nuevo vistazo a la ingestión de hojas utilizando el mismo protocolo (conductual, parasitológico, fitoquímico) desarrollado en los estudios de masticación de médula amarga, esta vez colaborando con el equipo de Towers UBC, en particular con Jon Page, para realizar nuevos análisis fitoquímicos de Aspilia thiarubrines. Se llevó a cabo la fitoquímica de las muestras recogidas en el momento de su uso por los chimpancés en Mahale, así como de muestras de otras Aspilia spp recogidas en otros lugares de Tanzania y Kenia. Utilizando un ensayo mucho más sensible que el utilizado por Rodríguez y sus colegas, Page no pudo encontrar las tiarubrinas en ninguna muestra de Aspilia spp. en casi 100 extracciones por HPLC.

           Mientras tanto, en el campo continué siguiendo a los chimpancés, vigilando su salud y observando el resultado de la deglución de hojas para comprender la(s) posible(s) función(es) subyacente(s) del comportamiento en ausencia de las tiarubrinas. Pude demostrar que los gusanos adultos de O. stephanostomum, la misma especie sobre la que se actúa con la masticación de médula amarga, eran expulsados físicamente por las hojas ásperas no masticadas no sólo de Aspilia  la hi

mossambicensis, sino también de otras 8 especies de hojas ásperas en Mahale. Los gusanos salieron vivos, indemnes a cualquier acción fitoquímica potencial que pudieran poseer las hojas, 6 horas después de que se estimara que la ingestión de las hojas había ocurrido. El efecto de doblar y tragar las hojas, que ya son naturalmente difíciles de digerir debido a la gruesa cubierta de diminutos pelos rígidos de sílice, fue reducir el tiempo de tránsito del material, incluyendo las hojas y los gusanos, a través del tracto gastrointestinal. Las observaciones químicas y de campo apoyaron la hipótesis de un mecanismo de expulsión física al tragar las hojas, en lugar de uno basado en la acción farmacológica propuesto anteriormente para Aspilia. 

           A partir de ahí, inicié un trabajo comparativo con chimpancés en Gombe (Tanzania) y en el bosque de Budongo (Uganda). El estudio de Budongo reveló una relación con la expulsión de tenias, lo que respaldaba las observaciones de Wrangham en Kibale, basadas de nuevo en datos de segunda mano de los registros de alimentación de los chimpancés de Kibale. En los años siguientes, varios investigadores de simios se dirigieron a mí con información de sus lugares de estudio sobre la evidencia de la ingestión de hojas, y una posible conexión con las infecciones parasitarias. Colaboré con algunos de ellos para ayudar a redactar sus datos, revelando que el comportamiento de tragar hojas se da en todas las especies de grandes simios africanos, excepto en los gorilas de montaña, de los que no se han encontrado pruebas hasta la fecha.

           El número de estudios acerca de la ingestión de hojas ha seguido creciendo con cada año que pasa. Desde 2017 sabemos que se produce en múltiples grupos, en al menos 17 lugares de estudio; utilizan un total de más de 40 especies de plantas diferentes. La ingestión de hojas y la expulsión de parásitos también se documentó en gibones de manos blancas Claudia Barelli (Museo delle Scienze di Trento, Italia) en Tailandia (Barelli y Huffman, 2016).

            Paralelamente al trabajo sobre la masticación de médula amarga y la ingestión de hojas en Mahale, también me ocupé de investigar la geofagia, recogiendo muestras de termiteros que los chimpancés ingerían ocasionalmente. La geofagia, la ingestión de material arcilloso, es un fenómeno muy extendido en los animales, incluidos los humanos, y se considera otra forma de automedicación como suplemento de minerales y por sus magníficas propiedades desintoxicantes de algunos compuestos vegetales secundarios de alta toxicidad. En colaboración con William C Mahaney y sus colegas (Universidad de York, Universidad de Toronto, Universidad del Estado de Arizona) se caracterizó la química, la mineralogía y la microbiología de las arcillas de los termiteros, revelando una elevada capacidad de fijación de alcaloides debido a una gran cantidad de metahaloisita, el principal ingrediente del fármaco Kaopectate. Una colaboración con Lorie Ketch (para su título de máster; Departamento de Botánica, Universidad de Toronto), reveló que la arcilla del termitero ingerida contenía una concentración significativa de actinomicetos, conocidos por su actividad antimicrobiana, y utilizados por las termitas para suprimir el crecimiento de hongos dañinos en su espacio vital dentro del termitero. Se sabe que las termitas cultivan los antibióticos más antiguos del mundo, que el ser humano aún no ha conseguido sintetizar en el laboratorio.

           Junto con dos antiguos estudiantes de posgrado de la Universidad de Kioto (James Wakibara, Paula Pebsworth), también se realizó el estudio de la geofagia en otras dos especies, los macacos japoneses y los babuinos chacma sudafricanos. Pebsworth (Univ. Texas- San Antonio) ha tomado la delantera en los estudios sobre geofagia en primates, con una revisión reciente que completamos sobre todo el Orden de los Primates (Pebsworth et al. 2018).

           Unos años después de iniciarse los trabajos en Mahale, Sabrina Krief (Muséum national d'Histoire naturelle, París) llevó a cabo estudios similares en Kibale, centrándose en el seguimiento de la salud de los animales y la química de las plantas de su dieta. Se analizó a fondo una lista de plantas en la dieta de los chimpancés de Kibale y se reveló un posible tratamiento para la malaria. También se informó de que en Kibale (Uganda) el O. stephanostomum no era potencialmente tan letal para los chimpancés como lo es en Mahale, apoyando el trabajo en Budongo, donde se expulsaban tenias, no nematodos.

           Más recientemente, se han llevado a cabo estudios sobre especies de primates de América Central y del Sur, en los que se ha estudiado su dieta medicinal y el solapamiento entre el uso de plantas medicinales por parte de primates humanos y no humanos y el comportamiento de frotamiento de pieles en primates y otras especies de pequeños mamíferos sudamericanos, lémures de Madagascar y macacos de Asia.

           Otro avance importante han sido los estudios sobre la automedicación del ganado realizados por Fred Provenza, Juan Villalba y sus colegas de la Universidad Estatal de Utah en Logan. Sus trabajos han suscitado un mayor interés por las formas de fitoterapia en las prácticas ganaderas convencionales y más holísticas.

           Ahora estamos en la fase en la que se descubre que muchas especies del mismo género presentan el mismo conjunto de comportamientos, lo que apunta a una fuerte fuerza evolutiva detrás de los mismos. Lo mismo ocurre con el frotamiento de pieles y la fumigación de nidos y madrigueras. En realidad sólo estamos arañando la superficie en muchos aspectos, pero el creciente conjunto de pruebas sugiere que muchas especies han adoptado estrategias muy similares de control de parásitos en todo el reino animal.

 2- Quizás uno de los aspectos que más sorprenden en sus charlas es lo extendida que se encuentra la automedicación en la naturaleza. ¿Cuán extendida está? ¿qué sabemos de su evolución? y, si es algo tan común ¿cómo hemos tardado tanto tiempo en descubrirlo? (o redescubrirlo)

            Estoy convencido de que la automedicación existe en todas las especies vivas del planeta. Creo que podemos aceptar que todas las plantas y los animales se ven afectados por las enfermedades y han tenido que desarrollar medios para contrarrestar los efectos nocivos de los parásitos y otros patógenos para poder sobrevivir. Yo lo veo como otra forma de evadir a los depredadores, pero de un modo en el que el depredador no se puede ver, ¡aunque se puede sentir! Es una cuestión básica de supervivencia que la selección natural ha moldeado a lo largo de la evolución de la vida en la Tierra. Todo parece muy obvio cuando miramos atrás, pero ha costado llegar a donde finalmente estamos hoy. Creo que el comportamiento de automedicación de los animales ha sido observado y puesto en práctica por los observadores humanos durante mucho tiempo, pero la ciencia a veces tarda un tiempo en abordar estas ideas aparentemente "populares" para estudiarlas.

            En la década de 1980, cuando la automedicación comenzó a ser un objeto de estudio científico, este estudio era realmente una batalla muy cuesta arriba. Por lo que a mí respecta, sólo una vez que conseguimos replicar nuestros propios resultados y luego estos empezaron a ser confirmados por las observaciones de grandes simios en otros lugares, pasamos a superar algunas de las preocupaciones suscitadas por los trabajos anteriores.

            Podemos ver que ahora se ha producido una explosión de actividad investigadora en una amplia gama de otras especies de primates, de otros mamíferos, de aves y, por supuesto, de insectos. El ritmo de los avances ha sido impresionante. Desde el principio de mi implicación en este campo, pensé que algo tan crucial para la supervivencia no debía limitarse a los chimpancés, pero no había mucho en lo que basarse para afirmarlo con rotundidad. Sólo a través de conversaciones con varias personas me llegaron otros ejemplos plausibles. En mi primer artículo de revisión (1997), incluí las pruebas aportadas por el parasitólogo John Holmes (emérito de la Universidad de Alberta) de los gansos de las nieves y de los osos pardos del ecólogo del comportamiento de osos grizzly Berry Gilbert (Universidad del Estado de Utah) que utilizaban la deglución de hojas como medio para expulsar completamente las tenias, antes de migrar al sur para pasar el invierno en el primer caso, y como preparación para la hibernación en el segundo; utilizando para ello la misma especie de hierba.

            Algunos de los trabajos sobre la ecología química de los insectos son anteriores a los estudios sobre la automedicación de los primates en la década de 1980, y, sin que yo lo supiera entonces, algunos de esos trabajos eran realizados en la Universidad de Kioto por entomólogos agrícolas. Pero no fue hasta más tarde que se invocó la automedicación en los insectos, con una serie de estudios que demostraron la existencia de estrategias dietéticas antiparasitarias en hormigas y orugas.

            Hoy en día, el número de estudios y de especies estudiadas ha aumentado casi exponencialmente. Creo que es un momento realmente emocionante para los estudios de automedicación animal. Varias personas se han interesado; algunas incluso han escrito revisiones de artículos sin haber realizado nunca una investigación sobre el tema. Ahora estamos en una etapa en la que podemos empezar a ver la amplitud y la profundidad de la evolución del comportamiento de las diversas estrategias de automedicación en todo el reino animal, que van desde 1) la evitación del contacto con individuos portadores de patógenos o sustratos y fuentes de alimentos contaminados; 2) la prevención pasiva (alimentos medicinales consumidos en gran medida durante los períodos de mayor susceptibilidad a las infecciones por parásitos); el tratamiento terapéutico (masticación de médula amarga, ingestión de hojas, geofagia); y el comportamiento de frotar el pelo/fumigación. La formulación de estos cuatro modos de automedicación estuvo muy influenciada por los trabajos de Benjamin Hart (emérito de la Universidad de California-Davis) y se ha seguido ampliando con nuevos estudios.

            La práctica de estas estrategias de comportamiento se da de forma muy similar en todo el reino animal, no sólo "dentro de" sino también "entre" géneros, familias e incluso órdenes. Estamos viendo una signatura evolutiva muy fuerte aquí, que creo que demuestra un origen muy temprano y una fuerte conservación a lo largo del tiempo evolutivo de estas estrategias básicas de comportamiento de forma generalizada en todo el reino animal.

            Me alegra que hayas sacado a relucir la palabra "redescubrir". La primera vez que utilicé ese término fue en una charla TEDx Osaka que di en 2012 (link). En ella destaqué que tenemos mucho que aprender de los conocimientos de las sociedades humanas tradicionales que viven cerca de la naturaleza. Esta información, imagino, ha sido importante para nuestra supervivencia a lo largo de la historia de la humanidad, y hay pruebas de que, efectivamente, se sigue utilizando hoy en día, no solo en contextos tradicionales, sino también en prácticas modernas. Una parte de esta base de conocimiento es que los animales se automedican y que esto es una fuente de conocimiento que debe ser explotada por los humanos por el potencial medicinal de  las plantas. Esta perspectiva parece haber estado presente desde hace mucho tiempo. 

            En mi propio trabajo sobre la automedicación de los chimpancés, no fue hasta bien entrada mi colaboración con Mohamedi cuando éste me reveló que en su pueblo habían estado buscando en el comportamiento animal fuentes de nuevas medicinas durante generaciones. Me sentí humilde al pensar que mi trabajo para entender la automedicación de los chimpancés con Vernonia amygdalina no era tan innovador como había imaginado. Al mismo tiempo, me tranquilizaba profundamente saber que había más ejemplos por ahí, y aún más, que la medicina tradicional se había beneficiado de esta información durante mucho tiempo hasta el presente. Supongo que estaba tan absorto tratando de averiguar qué hacían los chimpancés y por qué, que no había contemplado la posibilidad de preguntarle a Mohamedi si conocía otros animales del bosque, de ese bosque que él conocía tan bien, que también pudieran automedicarse. Me contó historias sobre puercoespines, elefantes, cerdos de monte y serpientes que su madre, sus tíos, su abuelo y sus antepasados más lejanos le transmitieron sobre el origen de algunas de sus medicinas más apreciadas.

            Un día, mientras estábamos sentados en un árbol caído en la selva esperando a que los chimpancés bajaran de un tramo difícil de montañas escarpadas, Mohamedi mencionó esto de improviso en medio de una conversación sobre las plantas medicinales que utiliza su pueblo. Casi me caigo del asiento cuando empezó a contarme estas historias. Luego pasamos varios días discutiendo estos y otros ejemplos, volviendo a confirmar varios puntos. Esto dio lugar a un artículo que publiqué sobre el tema en 2007. Cada vez me interesa más saber qué parte de la medicina tradicional y de la medicina moderna proviene de la observación de otros animales. Ahora estoy trabajando en una mini-revisión sobre eso, basada en estudios farmacológicos actualizados. Pero mucha información ya está disponible en el ya clásico libro de Cindy Engel "Wild Health" (2002).

Chausiku el día que la encontraron enferma (Nov. 1987). Esta escena se describe en el primer artículo publicado sobre automedicación en chimpancés (Foto por M. Huffman). Podéis encontrar el paper aquí (link)

 3-La automedicación puede ser una forma potencial de acercarnos al estado interno (a las mentes, si se prefiere así) de otras especies. Un caso sorprendente es el de las hormigas (Formica fusca) infectadas con un hongo (Beauveria bassiana), y cómo se automedican con agua oxigenada. Es interesante que, pese a que el agua oxigenada es perjudicial para ellas (las hormigas sanas la evitan), las infectadas toman más o menos en función de la concentración de la solución. Esto posiblemente evidencia la percepción de estados internos en hormigas, y es alimento para nuestras mentes. El grado requerido de cognición en el uso de automedicación seguramente varíe muchísimo entre especies. Nos gustaría que nos hablase de algún otro caso como este, donde la complejidad o la naturaleza de la automedicación sea una sorpresa en la especie que la realiza.

           Este es un tema realmente fascinante. Por el momento, creo que la automedicación se basa en la interacción del instinto y de la experiencia individual y grupal basada en el aprendizaje individual y social. La proporción entre el instinto y la información aprendida varía probablemente en el reino animal, ya que incluso los humanos actúan por "impulsos" instintivos respecto a la cantidad de algo que deben tomar, basándose en el olor y el sabor según su estado de salud. Es probable que exista un bucle de retroalimentación de antojos o saciedad hacia ciertos sabores y olores que guían a todos los organismos en la elección de los elementos a ingerir como alimento y medicina. Pero todos los animales, incluidos los humanos, tienden a ser conservadores a la hora de elegir qué ingerir, por lo que todos recurrimos a la sabiduría colectiva del grupo; especialmente los jóvenes, que deben aprender qué elementos de su entorno son seguros para llevarse a la boca. Sólo hay que pensar en lo quisquillosos que pueden ser los niños con los alimentos, y en cómo cambia eso, a medida que crecemos. Creo que el mecanismo general debería ser básicamente el mismo para los medicamentos que para los alimentos. Imagino un mecanismo sencillo y generalizado, modulado genéticamente, que ayude a regular la elección y la ingesta de alimentos, pero incluso en el caso de los insectos, yo diría que también se puede tener en cuenta la toma de decisiones individual y el aprendizaje a partir de la experiencia.

           Aunque la explicación más sencilla suele ser la mejor, no debemos esperar que el mecanismo más sencillo sea siempre el correcto sin investigar otras posibilidades. Hay más de una forma de resolver cualquier problema en la naturaleza y creo que los animales tienden a confiar en lo que mejor saben hacer. Algunas especies animales han tenido que evolucionar para ser flexibles en su toma de decisiones y hacer frente a un entorno dinámico para sobrevivir a la escasez de recursos alimenticios, por ejemplo. Entre las aves, algunas son extremadamente eficientes en el aprendizaje social, mientras que otras no lo son. ¿Por qué no iba a ocurrir lo mismo con los insectos?

4-   4-Gracias a su trabajo investigador y divulgativo hemos aprendido que los chimpancés utilizan decenas de plantas medicinales diferentes, y quizás lo más sorprendente es que estas plantas se solapan en una proporción considerable (22%) con las que usan las poblaciones humanas en África. Algo así es esperable que tenga un gran componente de aprendizaje, incluso cultural. ¿Cómo se aprenden estas tradiciones? ¿qué sabemos de ello? ¿Hay características perceptuales comunes en estas plantas que faciliten el reconocimiento de estas especies (y reduzcan la carga cognitiva que ello conllevaría)?

           Esto no se limita sólo a los chimpancés. En la dieta de todas las especies de primates que he examinado hasta la fecha, encontramos un porcentaje similar de plantas en la dieta con propiedades medicinales ampliamente utilizadas por los humanos para el control de enfermedades. Esto incluye nuestro trabajo sobre el macaco japonés, el gorila, el mono araña y el macaco tibetano. Incluso en las especies de ungulados, domésticos y salvajes, se ha documentado esta categoría de alimentos medicinales. 

           En un proyecto reciente con sus colegas Bing-Hua SUN y Jin-Hua LI (Universidad de Anhui), descubrimos algunas similitudes interesantes en la dieta de los macacos tibetanos y las plantas utilizadas en la medicina tradicional china (MTC). Resulta especialmente interesante la ingestión de una planta conocida comúnmente como "hierba de la cabra cachonda". Se trata de una planta medicinal muy utilizada para la salud sexual masculina y femenina en los seres humanos. Es curioso que los macacos tibetanos, que se aparean durante todo el año, ingieran esta planta en una época del año en la que se produce un apareamiento no orientado a la concepción. En condiciones normales, la época de apareamiento es un momento estresante del año para los criadores estacionales, ya que los machos compiten por el acceso a las hembras, como la mayoría de las especies de macacos, pero estos han desarrollado una serie de comportamientos exclusivos de la especie para reducir el estrés social. Es posible que utilicen esta planta por sus efectos en la mejora de la fisiología reproductiva, así como para mitigar el estrés psicológico. Las propiedades se han demostrado sólidamente en el laboratorio con estudios in vivo en ratas como parte de un intento de validar las plantas en la farmacopea de la MTC.

           Éste es sólo uno de un número creciente de ejemplos de plantas con beneficios distintos al control de parásitos y patógenos; lo que refuerza la idea de una tendencia muy arraigada de los animales a seleccionar plantas disponibles en su dieta que sean beneficiosas para su salud en general. Las amplias similitudes en la selección de plantas sugieren que los humanos sacan conclusiones similares a las de otros animales, y en algunos casos incluso reconocen el origen de la planta como medicina a partir de la observación del comportamiento animal, como en el caso descrito anteriormente.

           De nuevo, la gran pregunta es cómo seleccionan los animales estas plantas y cuál es el papel del aprendizaje social y la transmisión cultural de su uso. No es difícil imaginar cómo se adquiere el comportamiento de ingesta de una planta, de la selección de la parte de la planta a ingerir y se aprende la técnica para procesarla y comerla: observando a otros individuos más experimentados del grupo, ya que sabemos que es así como los animales adquieren los alimentos vegetales de su dieta. Lo que queda por dilucidar es la contribución relativa del instinto y el aprendizaje en este proceso respecto a las dosis.

           Junto con estudiantes y colegas, llevé a cabo dos experimentos de aprendizaje social sobre la adquisición del comportamiento de tragar hojas en tres grupos sociales de chimpancés en cautividad; uno en el Instituto de Investigación de Primates de la Universidad de Kioto, y otro en Italia en Parco Natura Viva, un parque safari cerca de Verona. Llegamos a la conclusión de que tenían la propensión a tragar hojas enteras ásperas al igual que los chimpancés salvajes, pero tenían que superar la aversión inicial o el miedo a un objeto desconocido. Basándose en el aprendizaje social de otros miembros del grupo a partir del re-innovador de la técnica, otros con acceso visual doblaron y tragaron posteriormente las hojas utilizando el mismo estilo que el re-innovador; y hubo variación en este estilo entre los grupos demostrando un fuerte componente de aprendizaje social del estilo. Atribuimos el potencial de doblar y tragar hojas a la propensión de la especie y a las características de las hojas rugosas, dado que no mostraron interés en tragar hojas lisas nuevas. Dado que todos los individuos estaban libres de parásitos, pudimos concluir que la deglución de hojas en sí misma no fue provocada por la infección de parásitos.

Mohamedi, Mike y Moshi (ca. 2000 Sept.).
Moshi es otro experimentado asistente de campo de Mahale.   

              

 5- Continuando con la pregunta anterior, y con ese solapamiento entre tradiciones humanas y de otras especies. Recientemente se ha publicado un estudio donde descubríamos que los gorriones rutilantes (Passer cinnamomeus) utilizan hojas de artemisia (Artemisia verlotorum) como lo que parece un adorno en sus nidos. Las propiedades antiparasitarias de esta planta son el motivo por el cual los pollos nacidos en esos nidos son más grandes y más sanos. Esto ocurre en el sur de China, lugar donde los humanos también cuelgan artemisia de las puertas de sus casas con un fin muy similar. Estos eran paralelismos inimaginables solo hace algunos años (al menos en nuestra cultura occidental). ¿Qué nos puede contar sobre este tipo de casos? ¿Cuál es su ejemplo preferido?

           El uso de fumigantes vegetales en muchas especies de aves y pequeños mamíferos que construyen nidos, como la rata de madera, está ampliamente documentado. Es interesante que en todos estos casos las mismas plantas sean utilizadas tanto por los animales como por los humanos que viven en las mismas zonas donde están disponibles para mantener las plagas fuera del nido y de las plumas o fuera de la ropa, la ropa de cama y los alimentos. Uno de mis ejemplos favoritos es el innovador uso que hacen los gorriones de las fibras de los filtros de las colillas de los cigarrillos infundidos con nicotina en sus nidos en Ciudad de México. Tal vez, como las plantas que preferirían en la naturaleza no se encuentran disponibles en la ciudad, seleccionaron las colillas de cigarrillos basándose en el olor. Las crías de los nidos a los que se les retira el material durante los experimentos, tardan más en madurar y abandonan el nido mucho más tarde que las crías de los nidos a los que se les permite criar con los filtros de fibra dejados en su lugar. Además, cuando finalmente maduran, son significativamente más ligeras de peso y tienen más parásitos que las crías de los nidos medicados. Curiosamente, la nicotina es un conocido agente antiparasitario y se ha sugerido que el hecho de que los cazadores-recolectores fumen incurre en una mayor protección contra la malaria. La oruga del tabaco ingiere hojas de tabaco, por su efecto inhibidor del crecimiento de las larvas introducidas (como huevos) o incrustadas directamente en su piel por avispas parasitoides. Esto inhibe el crecimiento o mata a las larvas.

           El tejo y la manzanilla son quizás dos de las hierbas medicinales más antiguas conocidas por la humanidad. Karen Hardy (Departamento de Prehistoria, Universidad Autónoma de Barcelona) y sus colegas han sugerido que los neandertales se automedicaban con estas dos especies y han podido identificar que estas plantas medicinales eran ingeridas por los neandertales en Europa basándose en el análisis del cálculo dental extraído de sus dientes fósiles. Durante muchos años, la presencia de manzanilla en los lugares de enterramiento sirvió para sugerir que se trataba de una prueba del uso de flores en los rituales mortuorios de los neandertales, pero esta opinión ha cambiado ahora.

           La manzanilla se ha utilizado para dolencias como la fiebre del heno, la inflamación, los espasmos musculares, los dolores menstruales, el insomnio, las úlceras, las heridas, los trastornos gastrointestinales, el dolor reumático y las hemorroides. El tejo es reconocido como tóxico para el ganado y los humanos, sin embargo, en cantidades adecuadas, se utiliza como una medicina popular para la inducción de la menstruación, el tratamiento de la artritis, las enfermedades renales, el escorbuto y la tuberculosis.

           Estos y muchos otros ejemplos sugieren además un mecanismo común evolutivamente conservado para la selección y el uso de las plantas por sus propiedades medicinales en todo el reino animal.

 6-Sabemos que el uso farmacológico de plantas (como también de hongos o productos animales) no sólo se relaciona con la prevención o el tratamiento de patologías, sino que en ocasiones tiene una finalidad recreativa. Gracias a trabajos como los suyos, conocemos las más de cien plantas medicinales que usan los gorilas en su dieta, incluyendo el iboga (Tabernanthe iboga), una planta utilizada en la medicina tradicional africana por sus propiedades alucinógenas. ¿Qué sabemos del uso de sustancias como estas en otras especies? ¿tienen todas ellas relación con patologías, o existe el uso puramente recreativo? Y, de ser así ¿cómo explicamos el origen evolutivo de estos comportamientos?

            Existen pruebas anecdóticas de la ingestión de frutos fermentados con propiedades embriagadoras o de plantas con alto contenido en alcaloides con propiedades alucinógenas. Los ejemplos van desde las aves hasta los elefantes, pero se sabe poco o nada sobre el contexto etológico del uso de tales plantas. Los antropólogos atribuyen el uso de diferentes drogas vegetales estimulantes utilizadas por los humanos en la actualidad a los cuentos populares y a las historias sobre su adquisición relacionadas con animales. Por ejemplo, el consumo de la hoja de coca en Sudamérica está vinculado a la ingestión por parte de las llamas y los perezosos, los granos de café por las cabras, las setas mágicas por los renos y los osos pardos, y la ayahuasca por los jaguares. Incluso las moscas Drosophila consumen alcohol cuando son infectadas por larvas de avispas parasitoides.

           En estos casos, se inducen beneficios antiparasitarios, aumento de la resistencia o reducción de la fatiga; y estas son las mismas actividades que los humanos buscan con su consumo. En la actualidad, poco se sabe realmente sobre esto en base a la investigación científica. El uso recreativo es probablemente algo difícil de demostrar, pero sin datos concretos sobre el terreno, no hay mucho que añadir al argumento, aparte de que es probable que tanto los beneficios nutricionales como los medicinales puedan estar impulsando su consumo.

           Cualquiera de estas especies animales sería un buen modelo para futuras investigaciones acerca del uso de estimulantes vegetales por parte de los animales, y los efectos que tienen sobre la salud y el comportamiento. Serían útiles tanto los estudios naturalistas como los controlados.

 7- ¿En qué está trabajando ahora? ¿Qué mensaje general querría que perdurase en la memoria de nuestros lectores?

           Siempre estoy añadiendo nuevos proyectos en un intento de comprender mejor la profundidad y la amplitud de la automedicación animal. 

           Antes de que comenzara la pandemia de COVID, junto con Paolo Baragli, Betta Palagi, Jacopo Goracci y sus colegas (Universidad de Pisa) hemos estado preparando el estudio de la automedicación en tres razas autóctonas de ganado vacuno en libertad, que viven en el bosque, cerdos y caballos asilvestrados en la Toscana. Todos ellos están adaptados a un estilo de vida más natural con una mínima intervención humana. También en Italia, recientemente he empezado a trabajar con tres jóvenes colegas sobre la dieta medicinal y otras formas potenciales de automedicación en el puercoespín salvaje. Este es el primer trabajo científico sobre automedicación en puercoespines, pero tenemos ejemplos etnomedicinales de puercoespines crestados de África central y oriental que ingieren poderosas raíces antibióticas de Acacia sp. para tratar con éxito síntomas similares a la disentería y para la ingestión de las raíces de Tabernanthe iboga, bien conocida por sus propiedades alucenogénicas.

           También tengo colaboraciones con Diego Bohorquez y colegas de la Universidad de Duke que se especializan en gastroenterología y neurobiología. Han realizado un gran trabajo pionero en el eje del cerebro intestinal y han demostrado que existe una estrecha comunicación entre el intestino y el cerebro que influye en cómo un organismo selecciona qué y cuánto ingerir. Esperamos dilucidar el papel de este eje en la orientación de las especies a través del proceso de automedicación a nivel neurológico.

Dos proyectos relacionados son el metanálisis de las propiedades medicinales en las dietas de 10 grupos salvajes de macacos taiwaneses en colaboración con Hsiu-hui SU y sus colegas (Instituto de Conservación de la Vida Silvestre, Universidad Nacional de Ciencia y Tecnología de Pingtung) y todas las especies de babuinos en África, basado en listas de alimentos dietéticos publicadas y datos parasitológicos de múltiples poblaciones de estudio a largo plazo de cada especie. El proyecto del babuino se realiza junto con Alexa McGrath (Universidad de Emory), Pebsworth y Massimo Bardi (Randolph –Macon College). Este proyecto despegó con la entusiasta ayuda de McGrath, entonces un estudiante de Byram Hills High School (Nueva York), inscrito en su "Programa de investigación científica auténtica". Vino a Japón y trabajó conmigo en el diseño y construcción de la base de datos. Según su investigación resultante de esta colaboración, Alexa fue nombrada una de las 300 mejores académicas en la 79ª Regeneron Science Talent Search, la competición de ciencias y matemáticas más antigua y prestigiosa de Estados Unidos para estudiantes de último año de secundaria. Los cuatro ahora estamos analizando y escribiendo los resultados finales. En ambos estudios esperamos comprender mejor las limitaciones e influencias filogenéticas, ecológicas y parasitológicas sobre el mantenimiento de la salud de las especies adaptadas a una amplia gama de hábitats.

Supongo que el mensaje que quiero que perdure es mi filosofía de la ciencia. La ciencia debe ser inclusiva y sin fronteras. Los científicos no tienen el monopolio del conocimiento y la comprensión de cómo funciona el mundo. Tenemos mucho que aprender de las personas de sociedades de vidas más tradicionales y de todos los demás seres vivos del planeta, no son nuestros sujetos de estudio sino nuestros maestros. Con el método científico podemos entender el mundo a un nivel más profundo, pero para hacer las preguntas correctas necesitamos colaborar más estrechamente con aquellos más conectados con la naturaleza. La naturaleza es siempre la mejor maestra.

           Solo hemos comenzado a rasgar la superficie de la comprensión de la complejidad de la automedicación animal. La ciencia se hace mejor en colaboración con expertos de disciplinas diferentes y complementarias y, de hecho, diferentes perspectivas culturales, porque la naturaleza es, ambas cosas, simple y compleja. Es necesario estudiarlo desde muchos niveles diferentes para comprender y apreciar completamente su belleza. Debido a que esta ha sido una descripción relativamente breve de todo el trabajo que se ha realizado, he tenido que omitir el nombre y el trabajo de varios colaboradores cercanos, pero no los olvido y estoy agradecido a todos y cada uno por su papel en esta inestigación.

           Sabiendo lo que hacemos hoy, miro a todos los animales a mi alrededor con asombro y reverencia. Nos apoyamos sobre los hombros de gigantes, grandes y pequeños, humanos y no humanos, que conforman este fascinante planeta en el que vivimos.


ENGLISH

On the shore of Lake Tanganyika (in Tanzania) live the Tongwe people. According to legend, a long time ago they went through a terrible crisis due to an outbreak of cholera. More and more people were becoming ill, and the dead were already beginning to be counted. One day, a hunter went into the forest looking for food for his family, and there he found a distracted bushpig (the equivalent of an African wild boar). When he was about to kill it by surprise, he realized that the animal was sick. The bushpig was weak, moved slowly and had an obvious diarrhea problem. The hunter could not take a sick animal to his family, so he decided to follow it and study it. The next day he found the boar chewing the roots of two plants, likibanga and kaselenje. He decided to taste them and he found them to be very bitter. As he continued his observation of the animal, the hunter saw how the animal became visibly better after chewing those roots. He decided to take them to his village and try his luck with them. Since then, likibanga and kaselenje roots are crushed in water and taken to combat the symptoms of cholera.

This story is described in "Huffman, M.A. (2007) Animals as a source of medicinal wisdom in indigenous societies In: Encyclopedia of Human-Animal Relationships Vol. 2. (ed) Marc Bekoff (2007)".

Aspilia leaf swallowing by female Linda (MA Huffman)

Aspilia leaf swallowing by female Linda (MA Huffman)


When we think about vegetables consumed by chimpanzees, we usually think of fruit, perhaps seeds, but rarely do we imagine them selecting leaves or stems. Much rarer is to think that they might be selecting the right species of plants for their medicinal properties. The reality is that, of the 172 types of plants consumed by chimpanzees in Mahale (Tanzania), 22% are plant species that humans use in Africa for their medicinal properties. Chimpanzees and humans self-medicate by selecting the same plants from the forest.

Discovering this usually comes as a huge surprise, and the typical reaction is to think there must be something special about Mahale's chimpanzees. They must be more like us than the others. But they are not. We know of many chimpanzee cultures, spread across Africa from east to west, each with its own particularities and traditions. But this is not a behavior unique to this population, nor is it even unique to chimpanzees.

We generally think that we humans are radically different, just as we tend to believe that our culture is the only one capable of discovering things like these. But this is not true either.

Self-medication is common in nature, and it is common at a level difficult to describe (as you will discover later in the text). Humans are not discovering it now, we are rediscovering it. We have probably been learning the use of medicinal plants by observation of other species since the beginning of time. It wasn't hard to figure it out, we just weren't looking.

As with tool use (which we now know extends even to fish or insects), when Jane Goodall astonished the world with the discovery of chimpanzees fishing for termites, she did so because we were looking at chimpanzees (even though chimpanzees are exceptionally good at it). We were looking at chimpanzees because they are our closest relatives (along with bonobos), and perhaps we would only expect to find something like that in them. With the use of medicinal plants, as with many other traits we once thought were unique to humans, something similar has happened. First we discover that chimpanzees can do it, then we extend it to primates, and finally we discover that it is a widespread phenomenon in nature.

Try to imagine life, not as a set of separate species, but as a single chemical-physical phenomenon where many common substances are shared. Each organism need not be limited to regulating itself with the products of its own metabolism. The natural world is a supermarket, but also a pharmacy.

Michael Huffman



Probably all species are adapted to self-medication, although some require more experimentation and social learning (as is the case of the great apes, among which we are included), and others less (such as insects). To discover self-medication in other species is to discover other worlds, but also to put into perspective and rediscover our own. 

To go deeper into this we interviewed Michael Huffman, associate professor and researcher at the Primate Research Institute of the University of Kyoto (Japan), and pioneer like no other in the study of the use of medicinal plants in other species.

This is a wonderful topic, and with so many dimensions that it is impossible to cover in this short introduction. It involves from the most remote traditions and legends of the various human cultures, to the inscrutable minds of other animal species (from chimpanzees to ants). Mike has been very generous in his answers and I strongly encourage you to read the interview.

Mike's webpage (link)

 1-In just a few decades, we have gone from being surprised by the possibility that chimpanzees might be swallowing whole leaves for intestinal parasite elimination, to normalizing the idea of our cats rub their faces with catnip to ward off mosquitoes. We would love to hear from you about the beginning of this area of science and where are we today. How our view of the world has changed.

           The first published suggestion of animals self-medicating that I was aware of as a graduate student at Kyoto University (Laboratory of Human Evolution) in the early 1980’s is that mammals might be benefiting from plant secondary compounds as medicine, and not simply learning how to avoid them. This comes from a book chapter written by the ecologist Daniel H. Janzen (1978) entitled ‘Complications in interpreting the chemical defense of trees against tropical arboreal plant-eating vertebrates’ in which he cites some examples of animals ingesting plants with potential medicinal value based on indigenous knowledge and animal behavior, but self-medication itself wasn’t the main focus of that paper.

           In 1983, Richard Wrangham (Harvard University) and the late Toshisada Nishida (Kyoto University) cited Janzen in their paper on an unusual feeding behavior of chimpanzees in Tanzania that they called leaf swallowing. It was the collaboration between Wrangham, Nishida and phytochemist Eloy Rodriquez (1985) that introduced the name zoopharmacognosy to the world; the paper that perhaps officially kicked off the study of primate self-medication. It created quite a lot of interest in the popular press, but unfortunately in the background there was growing doubt about the claims being made of potential antibiotic properties of Aspilia spp. leaves used for leaf swallowing by Gombe and Mahale chimpanzees that they reported on.

           The problem was that the extraction of thiarubrine A, a potent antibiotic reported to be present in 2 Aspilia species could not be replicated by the Neil Towers lab (Department of Botany, University of British Colombia), an independent group (where Rodriquez had been a post doc) that had recently obtained a patent on the antibiotic properties of the thiarubrines isolated from the leaves and roots of Abrosia chamissonis, Eriophyllum lanatum and Chaenactis douglassi, three North American species unrelated to Aspilia. An unappreciated fact was that the bioactivity cited in the 1985 paper for the potential of Aspilia as medicine for chimpanzees, was actually the results of bioactivity tests reported by the Towers group from the thiarubrines they extracted from the Canadian species; not from compounds supposedly present in Aspilia leaves.

           Additionally, interest was waning in chimpanzee zoopharmacognosy because there were no field studies yet published that were specifically designed and carried out to reveal the function or target of leaf swallowing behavior by chimpanzees in the wild; it was mostly based on conjecture from observations of the act of leaf swallowing (not the outcome) and indirect evidence from previously collected feeding and fecal records collected with other purposes in mind that simply noted the presence/absence of whole leaves in the feces.

           I began my work in self-medication quite unexpectedly in 1987 with the observations of Vernonia amygdalina bitter pith chewing in a patently ill chimpanzee at Mahale, the study site in Tanzania established by Nishida and colleagues in 1965, where he had observed leaf swallowing. I published this first paper together with my field assistant (National Park game scout and a traditional healer of the local Tongwe tribe) Mohamedi Seif (1989). This was the first study of any animal species to demonstrate illness, and recovery from the symptoms of that illness after the consumption of a plant with known medicinal properties used in treatment for the same symptoms (by the Tongwe and elsewhere across Africa), whose chemical properties were well known and pharmacologically demonstrated to be effective against illnesses in humans, whose symptoms were in agreement with what were documented in this sick chimpanzee.


Mohamedi and Mike, waiting for chimpanzees to come and discussing about medicinal plants.


        After returning to Kyoto from the field in December of 1987 I began talking with specialists of tropical medicine at the Pasteur Institute-Kyoto. I began to suspect some kind of parasite infection was behind the symptoms we observed. I had also brought back with me dried samples of Vernonia amygdalina to try and find someone to do the chemical analysis of the plant.  At the recommendation of my advisor, the late Junichiro Itani (Kyoto University), I approached natural plant product chemists Koichi Koshimizu, Hajime Ohigashi (Faculty of Agriculture) and their students, just a 3-minute walk from the lab where I was studying. As fate would have it, they had been trying to procure samples of Vernonia amygdalina from Cameroon as part of their investigations into the neutriceutical function of traditional foods around the world. Widely known as bitter leaf, and cooked as leafy vegetable with meat or plantains in west African, it was thought to have significant anti-cancer properties. They took on initial analysis almost immediately. It was a match made in heaven! 

           I followed up on my observation with Mohamedi by developing a protocol in consultation with experts in different fields to investigate primate host-parasite ecology, and other methods to non-invasively monitor health condition and its change over time. One of these tools was fractal long-range correlations, a technique developed by ‘Inma’ CL Alados (Instituto Piernaico de Ecologia (CSIC), Zaragoza) for detecting small-scale irregularities in the behavior diagnostic of ill health (Alados and Huffman 2000).

           I put these tools to practice from July of 1989 back at Mahale. Thanks to the efforts and advice of colleagues we were prepared, when Mohamedi and I closely documented a second case of bitter pith chewing in 1991 (Huffman et al. 1993). We were able to demonstrate an antiparasitic effect by measuring a significant drop in parasite load of the nodular worm Oesophagostomum stephanostomum, over a 20 hour period (compared to a rise in levels in several healthy control individuals observed under similar conditions in the same season); substantiating a potential parasite related illness along with the behaviorally verified recovery of stamina, appetite and intestinal disturbances, as we did in the first study. From these two studies I was able to establish a methodology and a multiple step process for identifying future cases of self-medication in any animal species.

Koichi Koshimizu, Hajime Ohigashi and several of their colleagues and graduate students joined the team, coming to Mahale to collect more Vernonia, and a variety of other suspected chimpanzee medicinal plant species, to evaluate their phytochemical and pharmacological properties. From the pith, bark, roots and leaves of Vernonia amygdalina, the team discovered 13 new compounds; in a hitherto unreported class of compounds they named the steroid glucosides along with the already well known sesquiterpene lactones. For help with pharmacognostic assays we reached out to a couple of groups of specialists in the fields of pharmacognosy, parasitology (Guy Balansard, Riad Elias, Pierre Timon-David, Florence Delmas: Faculté de Pharmacie, Université D’ Aix-Marseille II) and medical protozoology (J David Phillipson, Geoffery C Kirby, David Allen, Colin W Wright, David C Warhurst: The School of Pharmacy, University of London).  From this we were able to demonstrate important in vivo activity of some of the compounds against major tropical parasitic diseases such as schistosomiasis, amoebic dysentery, malaria and leishmaniasis (Ohigashi et al. 1994).

           From some of the samples collected from the same plant at the time it was ingested by the second sick chimpanzee, we were also able to estimate the dosage of the most biologically active and abundant compounds present in the pith of Vernonia amygdalina. We compared this to a dose from the leaves that Mohamedi would give to a human patient suffering from the same symptoms (stomach upset, malaise, parasite infection, lack of appetite). The doses were found to be comparable.

           The next task I took up was to take a fresh look at leaf swallowing using the same protocol (behavioral, parasitological, phytochemical) developed in the bitter pith chewing studies, this time collaborating with the Towers UBC team, in particular Jon Page, to conduct new phytochemical analysis of Aspilia thiarubrines. The phytochemistry of samples collected at the time of use by the chimpanzees at Mahale, as well as samples of other Aspilia spp collected elsewhere in Tanzania and Kenya was conducted. Using a much more sensitive assay than was used by Rodriguez and his colleagues, Page could not find the thiarubrines in any Aspilia spp. samples, in nearly 100 HPLC extractions.            

           Meanwhile, in the field I continued to follow the chimpanzees, monitor their health and observe the outcome of leaf swallowing to understand the possible underlying function(s) of the behavior in the absence of the thiarubrines. I was able to demonstrate that adult worms of O. stephanostomum, the same species acted upon with bitter pith chewing, were being physically expelled by the rough unchewed leaves of not only Aspilia mossambicensis, but also 8 other species of rough leaves at Mahale. The worms came out alive, unscathed by any potential phytochemical action the leaves may possess, 6 hours after leaf swallowing was estimated to have occurred. The effect of folding and swallow leaves, already naturally hard to digest due to the thick covering of tiny stiff hairs of silica, was to reduce the transit time of material including the leaves and worms through the GI tract. The chemistry and field observations supported a physical expulsion mechanism to leaf swallowing, instead of the pharmacological action earlier proposed for Aspilia. 

           From there I initiated comparative work on chimpanzees at Gombe (Tanzania) and the Budongo forest (Uganda). The Budongo study revealed a link to the expulsion of tapeworms, supporting the observations of Wrangham at Kibale, based again on secondhand data from the feeding records of Kibale chimpanzees. In the following years, a number of ape researchers approached me with information from their study sites about evidence for leaf swallowing, and a possible connection to parasite infections. I collaborated with some of them to help write up their data, revealing that leaf swallowing behavior occurs in all the African great apes species, except mountain gorillas, where no evidence has been found to this day.

           The numbers of studies where leaf swallowing occurs has continued to grow with each passing year. As of 2017 we know it occurs in multiple groups in at least 17 study sites; utilizing a total of more than 40 different plant species.  Leaf swallowing and parasite expulsion was also documented in white-handed gibbons Claudia Barelli (Museo delle Scienze di Trento, Italy) in Thailand (Barelli and Huffman, 2016).

           Parallel to the work on bitter pith chewing and leaf swallowing at Mahale, I also took up the investigation of geophagy, collecting termite mound samples that the chimpanzees would occasionally ingest. Geopohagy, the ingestion of clay material, is a wide spread phenomena in animals, including humans, and is considered to be another form of self-medication as supplementation of minerals and for its superb detoxifying properties of some secondary plant compounds of high toxicity.  In collaborations with William C Mahaney and colleagues (York University, University of Toronto, Arizona State University) the chemistry, mineralogy and microbiology of the termite mound clays were characterized, revealing high alkaloid binding capacity due to a high amount of metahalloysite, the principle ingredient of the pharmaceutical Kaopectate.  A follow up collaboration with Lorie Ketch for her Masters degree (Dept. Botany, Toronto University), revealed that the ingested termite mound clay contained a significant concentration of actinomycetes, known for their antimicrobial activity, and use by the termites to suppress harmful fungal growth in their living space within the termitaria. Perhaps the worlds oldest most effective antibiotics are known to be grown by termites and humans have not yet succeeded in synthesizing them in the laboratory.

           Together with two former graduate students at Kyoto University (James Wakibara, Paula Pebsworth), the study of geophagy in two more species, Japanese macaques and South African chacma baboons was also conducted.  Pebsworth (Univ. Texas- San Antonio) has taken the lead in studies on primate geophagy, with a recent review we completed on the entire Order of Primates (Pebsworth et al. 2018).

           A few years after the Mahale work was started, Sabrina Krief (Muséum national d'Histoire naturelle, Paris) conducted similar studies at Kibale, focusing on health monitoring and plant chemistry of the diet. A list of plants in the Kibale chimpanzee diet was thoroughly analyzed and a possible treatment for malaria was revealed. She also reported that at Kibale (Uganda) O. stephanostomum was potentially not as lethal to chimpanzees than it is at Mahale, supporting the work at Budongo, where tapeworms were being expelled, not nematodes.

           More recently, studies have been conducted on Central and South American primate species, looking at their medicinal diet and the overlap between human and non-human primate medicinal plant use and fur-rubbing behavior in primates and other South American small mammal species, lemurs in Madigascar and macaques in Asia.

           Another important development has been the studies on livestock self-medication by Fred Provenza, Juan Villalba and colleagues at Utah State University in Logan. Their work has led to a greater interest in forms of phytotherapy in conventional and more holistic livestock husbandry practices. 

              We are now in the phase where many species in the same genus are being found to be exhibiting the same suite of behaviors, pointing toward a strong evolutionary driving force behind the behaviors. This goes for fur-rubbing and nest/burrow fumigation as well. We are really just scratching the surface in many ways, but the growing body of evidence suggests that many species have adopted very similar strategies of parasite control across the animal kingdom.

 2-Perhaps one of the most surprising aspects of your talks is how widespread self-medication is in nature. How widespread is it? What do we know about its evolution? And, if it is really so widespread, how come it has taken us so long to discover it (or rediscover it)?

           I am convinced self-medication exists in every living species on the planet. I think we can accept that all plants and animals are affected by disease, and have had to evolve means of counteracting the harmful affects of parasites and other pathogens in order to survive. I look at it as another kind of predator avoidance, but while the predator is not visible, they can surely be felt! It’s a basic matter of survival that natural selection has shaped over the evolution of life on earth. It all seems so obvious looking back, but it took a while to get to where we finally are today. I believe that self-medicative behavior in animals was being observed and put to use by human observers for a very long time, but science is sometimes slow to come around to taking up such seemingly ‘folksy ideas’ to study.

           In the 1980’s when self-medication took off as a scientific endeavor it was indeed an up-hill battle. For myself, once we began to replicate our own results and then they began to be confirmed by the observations at other great apes sites, some of the concerns of earlier work seemed to be resolved.

           We can see that now a wide range of other primate species, other mammals, birds, and of course insects followed this burst of research activity. The pace of progress has been very impressive. From early on in my involvement in this field I thought something this crucial for survival should not be limited to chimpanzees, but there was not much out there to go by. It was only through talking with various people that other plausible examples came to my attention. In my first review paper (1997), I included evidence provided from parasitologist John Holmes (emeritus, University of Alberta) from snow geese and brown bears from the grizzly behavioral ecologist Berry Gilbert (Utah State University) using leaf swallowing as a means for completely expelling tapeworms before migrating south for the winter in the former and in preparation for hibernation in the later; using the very same species of grass to do so.

           Some of the work on insect chemical ecology actually predates the primate self-medication studies of the 1980’s, and unknown to me at the time, some of that work was being done at Kyoto University by agricultural entomologists. But it was not until later that self-medication was invoked in insects, with a number of studies demonstrating antiparasitic dietary strategies in ants and caterpillars.

           Today the number of studies and species being studied has increased almost exponentially. I think it is really an exciting time for animal self-medication studies. Several people have taken an interest; some have even written reviews without ever conducting research on the topic themselves. We are at the stage now that we can begin to see the breadth and depth of behavioral evolution of the various self-medicative strategies across the animal kingdom ranging from 1) avoidance of contact with pathogen carrying individuals or contaminated substrates and food sources; 2) passive prevention (medicinal foods consumed largely during periods of greater susceptibility to parasite infections); therapeutic treatment (bitter pith chewing, leaf swallowing, geophagy); and fur-rubbing / fumigation behavior. The formulation of these four modes was greatly influenced by the work of Benjamin Hart (emeritus, University of California-Davis) and has continued to be fleshed out with new studies.

           The practice of these behavioral strategies occur up and down the animal kingdom with a lot of similarity not only within but also across Genera, Family and even Orders. We are seeing a very strong evolutionary signal here, which I believe demonstrates a very early origin and strong conservation of these basic behavioral strategies over time and widespread across the animal kingdom.

           I am happy that you brought up the word ‘re-discover’. I first used that term in a TEDx Osaka talk I gave in 2012 (link). I emphasized the point that we have a lot to learn from the knowledge of traditional human societies living close to nature. This information I can imagine has been important for our survival throughout human history, and there is evidence that it is indeed still being used today, not only in traditional contexts but in modern practices as well. A part of this knowledge base is that animals self-medicate and that this is a source of knowledge to be exploited by humans about the medicinal potential of plants. This perspective seems to have been around for a very very long time. 

           In my own work on chimpanzee self-medication, it was not until well into my collaboration with Mohamedi when he revealed to me that his people had been looking to animal behavior for sources of new medicines for generations.  I was humbled by the thought that my work to understand chimpanzee self-medication with Vernonia amygdalina was not as ground breaking as I had imagined. At the same time, it was deeply reassuring that there were more examples out there, and even more, that traditional medicine had been benefiting from this information for a long time up to the present.  I guess I was so engrossed with trying to figure out what the chimpanzees were doing and why, that I had not contemplated asking Mohamedi if he knew of any other animals in the forest, that he knew so well, that could be self-medicating too. He offered the stories about porcupines, elephants, bush pigs and snakes that his mother, uncles, grandfather and more distant ancestors passed on to him as the origin of some of their most valued medicines.

           One day while sitting on a fallen tree in the forest waiting for chimpanzees to come down from a difficult stretch of steep mountains, Mohamedi off handedly mentioned this in the middle of a conversation about medicinal plants used by his people. I almost fell off my seat when he began to tell me these stories. We then spent several days discussing these and other examples, going back and reconfirming various points. This resulted in a paper I published on the topic in 2007. I have become more and more interested in just how much of traditional medicine, and modern medicine has actually come from the observation of other animals.  I am working on a mini-review about that now based on update pharmacological studies. But lots of information is already available in Cindy Engel’s now classic book ‘Wild Health’ (2002).

Chausiku on the day she was sick (Nov. 1987). (Photo my MA Huffman). This scene is described in the first paper. The paper can be found here (link)



 
3-Self-medication can be a potential way to approach the internal states ("minds", if you like) of other species. A surprising case is that of the ants (Formica fusca) infected with a fungus (Beauveria bassiana), and how they self-medicate with hydrogen peroxide. Interestingly, although hydrogen peroxide is harmful to them (healthy ants avoid it), the infected ants take more or less depending on the concentration of the solution. This may be evidence of perception of internal states in ants, and is food for our thoughts. The required degree of cognition in the use of self-medication probably varies greatly between species. We would like you to tell us about some other case like this, where the complexity (or nature) of self-medication reveals information about other minds.

           This is a really fascinating topic! At the moment I believe self-medication rests on the interactive roles of both instinct and individual / group experience based on individual and social learning. Just what that ratio of instinct to learned input is likely varies somewhat across the animal kingdom, with even humans acting on instinctive ‘impulses’ regarding how much of something to take, based on smell and taste according to their state of health. There is probably a feedback loop of craving or satiety towards certain tastes and smells that guide all organisms choice of items to ingest for food and medicine. But all animals, including humans, tend to be conservative in their choices of what to ingest so we all fall back on the collective wisdom of the group; especially the young who must learn what items in their environment are safe to put in their mouths. Just think about how picky children can be about foods, and how that changes, as we grow older. The general mechanism should be basically the same I think for medicine as it is for food.  I envision a simple mechanism across the board, genetically modulated that aids in such decisions to regulate item choice and intake, but even in insects I would argue there is still room to consider individual decision-making ad learning from experience.

            While the simplest explanation is often best, we shouldn’t expect the simplest mechanism to always be correct without investigating other possibilities. There is more than one way to solve any problem in nature and I think animals tend to rely on what they are best at. Some animal species have had to evolve to be flexible in their decision making to cope with a dynamic environment in order to survive crunches in food resources for example. Among birds some are extremely efficient at social learning while others are not so. Why shouldn’t then this be true for insects as well?

 4-Thanks to your research and dissemination work, we have learned that chimpanzees use dozens of different medicinal plants, and perhaps the most surprising thing is that these plants overlap in a considerable proportion (22%) with those used by human populations in Africa. Something like this is expected to have a large learning component, even cultural. How are these traditions learned? What do we know about it? Are there common perceptual characteristics in these plants that facilitate the recognition of these species (and reduce the cognitive load that this would entail)?

           This is not limited to just chimpanzees. In every primate species diet that I have looked at to date, we find a similar percentage of the plants in the diet with medicinal properties widely used by humans for the control of disease. This includes our work on the Japanese macaque, gorilla, spider monkey, and Tibetan macaque. Even in ungulate species, domestic and wild this category of medicinal foods has been documented. 

           In a recent project with colleagues Bing-Hua SUN and Jin-Hua LI (Anhui University), we came across some interesting similarities in the diet of Tibetan macaques and the plants used in Traditional Chinese Medicine (TMC). Of particular interest is the ingestion of a plant commonly known as ‘horny goat weed’. This is a widely used medicinal plant for male and female sexual health in humans. It is curious that the Tibetan macaques, who mate year round ingest this plant during a time of year when non-conceptive mating occurs. Under normal conditions the mating season is a stressful time of year for seasonal breeders as male compete for access to female, like most macaque species, but they have developed a number of behaviors unique to the species to reduce social stress. They may use this plant for its effects on improved reproductive physiology as well as psychological stress. The properties have been demonstrated robustly in the laboratory with in vivo studies on rats as part of an attempt to validate plants in the TCM pharmacopeia.

           This is just one of a growing number of examples of plants for benefits other than the control of parasite and pathogens; reinforcing the idea of a very deep rooted tendency for animals to select available plants from their diet of benefit to their overall health. The wide spread similarities in plant selection suggests that humans draw similar conclusions that other animals do, and in some case even recognize the origin of the plant as medicine from observing animal behavior, as in the case described above.

           Again, the big question is just how do animals select these plants and what is the role of social learning and cultural transmission of their use. It is not hard to envision how the ingestion of a plant, down to the plant part and technique for processing and eating is acquired by watching other more experienced individuals in the group, since we know that is how animals acquire the plant foods in their diet. What remains to be clarified is the relative contribution of instinct and learning in this process regarding dosage.

           Together with students and colleagues I conducted two captive social learning experiments regarding the acquisition of leaf swallowing behavior in three different naïve captive social groups of chimpanzees; one at the Primate Research Institute of Kyoto University, and another in Italy at Parco Natura Viva, a drive through safari Park near Verona. We concluded in that they had the propensity to swallow rough whole leaves like their wild counterpart, but they had to overcome initial dislike or caution of the novel object. Based on the social learning of other group members from the re-innovator of the technique, other with close visual access later folded and swallowed the leaves using the same style as the re-innovator; and there was variation in this style between groups demonstrating a strong social learning component to style. We attributed the potential to fold and swallow leaves due to both species propensities and affordances of the rough leaves, since they showed no leaf swallowing in response to smooth novel leaves. As the individuals were all parasite free, we could conclude that the at of leaf swallowing itself was not triggered by parasite infection.

Mohamedi, Mike and Moshi (ca. 2000 Sept.).
 The three of them worked together often in the field.



        5.- Continuing with the previous question, and with this overlap between human and other species traditions. A recent study was published in which it was discovered that russet sparrows (Passer cinnamomeus) use wormwood leaves (Artemisia verlotorum) as what appears to be an ornament in their nests. The antiparasitic properties of this plant are the reason why the chicks hatched in these nests are larger and healthier. This is true in southern China, where humans also hang wormwood from the doors of their homes for a very similar purpose. These were unimaginable parallels only a few years ago (at least in our Western culture). What can you tell us about such cases? What is your favorite example?

    The use of plant fumigants in many bird species and small nest-building mammals, like the wood rat, are widely documented.  It is interesting that in all these cases the same plants are used by both animals and humans living in the same areas where they are available to keep pests out of the nest and feather or off of clothing, bedding and food stuffs. One of my favorite examples is the innovative use by sparrows of nicotine infused cigarette butt filter fibers in their nests in Mexico City. Perhaps, because the plants they would prefer in nature were not available in the city they selected cigarette butts based on the smell. Those young in the nest for which the material was experimentally removed, took longer to mature and left the nest much later than young in nests allowed to be raised with the fiber filters left in place. Furthermore, when they did finally mature, they were significantly lighter in weight and had more parasites than the medicated nest young did when they left. Interestingly, nicotine is a well-known antiparasitic agent and smoking by hunter-gatherers has been suggested to incur greater protection from malaria.  The tobacco caterpillar ingests tobacco leaves, for its inhibitory affect on the growth of larvae injected as eggs into their bodies or imbedded on the skin by parasitoid wasp. This inhibits growth or kills the larvae.

           Yew and chamomile are perhaps two of the most ancient medicinal herbs known to mankind. It has been suggested that Neanderthals self-medicated with these two species by Karen Hardy (Department of Prehistory, Universitat Aut`onoma de Barcelona) and colleagues who were able to identify that these medicinal plants were ingested by Neanderthal in Europe based on analysis of the dental calculus removed from their fossil teeth. For many years, the presence of chamomile in burial sites was used to suggest that this was evidence of flowers use in Neanderthal mortuary rituals, but this view has now changed.

           Chamomile has been used for ailments such as hay fever, inflammation, muscle spasms, menstrual cramps, insomnia, ulcers, wounds, gastrointestinal disorders, rheumatic pain, and hemorrhoids. Yew is recognized as being toxic to livestock and humans, however in appropriate amounts, it is used as a minor folk medicine for the induction of menstruation, treatment of arthritis, kidney disease, scurvy, and tuberculosis.

           These and many other examples further suggest a common evolutionarily conservative mechanism for the selection and use of plants for their medicinal properties across the animal kingdom.

 6- We know that the pharmacological use of plants (as well as fungi or animal substances) is not only related to the prevention or treatment of pathologies, but sometimes the purpose is recreational. Thanks to studies as yours, we know of more than one hundred medicinal plants used by gorillas in their diet, including iboga (Tabernanthe iboga), a plant used in traditional African medicine for its hallucinogenic properties. What do we know about the use of substances like these in other species? Are they all related to pathologies, or is there a purely recreational use? And, if so, how do we explain the evolutionary origin of these behaviors?

           There is anecdotal evidence for the ingestion of fermented fruits with intoxicating properties or plants high in alkaloid content with halucenogenic properties. Examples range from birds to elephants, but little to nothing is known about the ethological context of the use of such plants. Anthropologists credit the use of a number of different stimulant plant drugs used by humans today from folktales and animal origin stories about their acquisition. For example, coca leaf consumption in South America is linked to ingestion by llamas and sloth, coffee beans by goats, magic mushrooms by reindeer and brown bear, and ayahuasca by jaguar. Even drosophila flies are reported to consume alcohol when infected by parasitoid wasp larvae.

           In these cases, antiparasitic benefits, increase in stamina or a reduction of fatigue are induced; and these are the same activities humans seek out with their consumption. Currently, little is actually known about this based on scientific research. Recreational use is probably something hard to demonstrate, but without hard data from the field, there is not a lot to add to the argument, other than it is likely that both the nutritional and medicinal benefits could be driving their consumption.

           Any one of these animal species would be a good model for future research on the context of use of plant stimulants by animals, and the effects they have on health and behavior. Both naturalistic and controlled studies would be helpful.

 7-What are you currently working on, and what general message would you like our readers to hold in their memory?

            I am always adding new projects on in an attempt to better understand the depth and breadth of animal self-medication. 

           Before the COVID pandemic began, together with Paolo Baragli, Betta Palagi, Jacopo Goracci and colleagues (University of Pisa) we have been preparing for the study of self-medication in three indigenous breeds of free-ranging, forest dwelling cattle, pigs, and feral horse in Tuscany.  All are adapted to a more natural lifestyle with minimal human intervention. Also in Italy, more recently I have begun to work with three young colleagues on the medicinal diet and other potential forms of self-medication in wild porcupine. This is the first scientific work on self-medication in porcupines, but we have ethnomedicinal examples from East and Central African crested porcupines ingesting powerful antibiotic roots of an Acacia sp.to successfully treat dysentery like symptoms and for the ingestion of the roots of Tabernanthe iboga, well known for its halucenogenic properties.

I also have collaborations with Diego Bohorquez and colleagues at Duke University who specialize in gastroenterology and neurobiology. They have done a lot of pioneering work on the gut brain axis and they have shown that there is close communication between the gut and brain that influences how an organism selects what, and how much to be ingested. We hope to elucidate the role of this axis in guiding species through the self-medicative process at the neurological level.

Two related projects are the meta-analysis of the medicinal properties in the diets of 10 wild groups of Taiwanese macaques in collaboration with Hsiu-hui SU and colleagues (Institute of Wildlife Conservation, National Pingtung University of Science and Technology) and all baboon species in Africa, based on published dietary food lists and parasitological data from multiple long-term study populations of each species. The baboon project is done together with Alexa McGrath (Emory University), Pebsworth, and Massimo Bardi (Randolph –Macon College). This project got off the ground with the enthusiastic assistance of McGrath, then a student from Byram Hills High School (New York City), enrolled in their ‘Authentic Science Research Program. She came to Japan and worked with me in designing and building the database. Based on her research resulting from this collaboration Alexa was named a top 300 Scholar in the 79th Regeneron Science Talent Search—the United State’s oldest and most prestigious science and mathematics competition for high school seniors. The four of us are now analyzing and writing up the full results. In both of these studies we hope to better understand the phylogenetic, ecological, parasitological constraints and influences on health maintenance of species adapted a wide range of habitats.

I guess the take home message is my philosophy of science. Science should be inclusive and borderless. Scientists do not have a monopoly on knowledge and an understanding of how the world works. We have much to learn from people of more traditionally living societies and all other living beings on the planet, they are not our study subjects but our teachers. With the scientific method we can understand the world at a deeper level, but in order to ask the right questions we need to be collaborating more closely with those connected most closely to nature. Nature is always the best teacher.

We have only begun to scratch the surface of understanding the complexity of animal self-medication. Science is best done in collaboration with experts of differing and complimentary disciplines and indeed different cultural perspectives, because nature is both simple and complex. It needs to be looked at from many different levels to fully understand and appreciate its beauty. Because this was a comparably brief description of all the work that has been done, the names and work of several close collaborators over the year had to be omitted, but they are not forgotten and I am grateful to each and everyone for their role in this work. Knowing what we do today, I look at all animals around with awe and reverence. We stand on the shoulders of giants, large and small, human and non-human, that make up this fascinating planet we live on.




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